Mother to infant or infant to mother? Reciprocal regulation of responsiveness to stress in rodents and the implications for humans

Mother to infant or infant to mother? Reciprocal regulation of responsiveness to stress in rodents and the implications for humans

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J Psychiatry Neurosci 2004;29(5):364-82

Claire-Dominique Walker, PhD; Sophie Deschamps, MSc; Karine Proulx, MSc; Mai Tu, MSc; Camilla Salzman, MSc; Barbara Woodside, PhD; Sonia Lupien, PhD; Nicole Gallo-Payet, PhD; Denis Richard, PhD

Walker, Deschamps, Proulx, Tu, Lupien — Douglas Hospital Research Centre, Department of Psychiatry, McGill University, Montréal; Salzman, Gallo-Payet — Department of Endocrinology, University of Sherbrooke, Sherbrooke; Woodside — Centre for Studies in Behavioural Neurobiology, Concordia University, Montréal; Richard — Department of Physiology, Université Laval, Laval, Que.

Abstract

Optimal early development in most species is dependent upon a stable relationship between the mother and her infant. The research described here focuses on the reciprocal nature of this dyad in rodents and humans, with respect to the regulation of responsiveness to stress in both mother and offspring. Dietary influences are critical not only to regulate infant growth but also to modulate the response of the neuroendocrine system to stress and, possibly, to influence some aspects of brain development. In particular, we discuss the role of leptin, a protein produced in the adipose tissue and present in maternal milk, that reduces responses to stress in the infant. We suggest that leptin acts on both central (hypothalamus and hippocampus) and peripheral (pituitary, adrenal gland) targets in the infant to reduce exposure to glucocorticoids and enhance hippocampal development during a sensitive period of brain development. There is also evidence to support the reverse regulatory influence, in which maternal state is profoundly affected by stimulation from the young. During the period of lactation, mothers exhibit lower neuroendocrine and behavioural responses to several types of stressors, except possibly those representing a threat to the infant. This ability to “filter” relevant from irrelevant stimuli while caring for their young might be viewed as adaptive for the mother–infant dyad, and the inability to filter adequately stressful stimuli could at least in part be associated with the development of postpartum depression.

Résumé

Chez la plupart des espèces, un développement précoce optimal dépend d’une relation stable entre la mère et l’enfant. La recherche décrite ici porte avant tout sur la réciprocité de cette dyade chez les rongeurs et chez les humains en ce qui a trait à la régulation de la réponse au stress chez la mère et le nourrisson. Les influences alimentaires sont cruciales non seulement pour régulariser la croissance du nourrisson, mais aussi pour moduler la réponse du système neuroendocrinien au stress et, peut-être, influencer certains aspects du développement du cerveau. Nous discutons plus particulièrement du rôle de la leptine, protéine produite dans le tissu adipeux et présente dans le lait maternel, qui réduit les réactions au stress chez le nourrisson. Nous sommes d’avis que la leptine agit à la fois sur des cibles centrales (hypothalamus et hippocampe) et périphériques (hypophyse, surrénales) chez le nourrisson pour réduire l’exposition aux glucocorticoïdes et améliorer le développement de l’hippocampe pendant une période verse, soit que la stimulation émanant du nourrisson a un effet profond sur l’état de la mère. Au cours de la période de lactation, les mères présentent des réponses neuroendocriniennes et comportementales moins fortes à plusieurs types de facteurs de stress, sauf peut-être ceux qui menacent l’enfant. Cette capacité de «filtrer» les stimuli pertinents de ceux qui ne le sont pas tout en s’occupant du nourrisson peut être considérée comme une capacité d’adaptation de la dyade mère-enfant, et s’il pourrait y avoir au moins un lien partiel entre l’incapacité de filtrer adéquatement les stimuli stressants et l’apparition de la dépression postpartum.


Medical subject headings: breast feeding; glucocorticoids; growth and development; human development; lactation; leptin; mice; models, animal; rats; stress.

Submitted Apr. 9, 2003; Revised July 15, 2003; Accepted Aug. 11, 2003

Acknowledgements: We would like to acknowledge the expert technical assistance of Geneviève Nault, Kristin Kudreikis, Jessica Jacobczyk and Hong Long in the conduct of these studies. This research has been supported by grants from the Canadian Institutes of Health Research and the Natural Sciences and Engineering Research Council of Canada awarded to Dr. Walker. Dr. Walker is a recipient of a Fonds de la rechereche en santé du Québec senior scholarship award.

Competing interests: None declared.

Correspondence to: Dr. Claire-Dominique Walker, Department of Psychiatry, McGill University, Douglas Hospital Research Centre, 6875 Lasalle Blvd., Montréal QC H4H 1R3; fax 514 762-3034; waldom@douglas.mcgill.ca